קיבוץ אייל נוסד על ידי הכשרת 'אייל'  של 'הנוער העובד', ההכשרה הראשונה של נוער עולה בפלמ"ח. רוב חברי ההכשרה עלו ארצה כמעפילים מהונגריה, מרומניה ומגרמניה. כמחציתם היו מניצולי האניה 'פטריה', אשר נעצרו לחצי שנה במחנה עתלית. במאי 1941 החלו חברי הכשרה החלו את הכשרתם באשדות יעקב, ביוני 1943 התגייסו לפלמ"ח לפלוגה א' ובדצמבר 1943 עברו ליגור.  לאחר שחרורם באוקטובר 1944, התאחדו עם קבוצה של עולים מבולגריה שהוכשרה בגבת, והתארגנו בגינוסר כגרעין התיישבותי בשם 'אייל'. בשנת 1945 התיישבו חברי הגרעין בכפר-סבא במטרה להכשיר עצמם להקמת קיבוץ. הם התפרנסו מעבודה במכבסה, בנגריה, במשק החקלאי הקטן שכלל גן ירק ורפת ומעבודות חוץ, בין השאר בסדום.

ב-3 ביולי 1947 עלה הגרעין על הקרקע בדרדרה, שבגדה המזרחית של אגם החולה בסמוך לגבול סוריה, והקים את קיבוץ אשמורה.  בהעדר גישה יבשתית לאתר, הדרך היחידה להגיע אליו רק באמצעות סירות מחולתה שבגדה הנגדית. במקום היתה חומה מאבני בזלת ומגדל שמירה ותצפית שהוקמו על ידי קק"ל. המתיישבים הקימו משק חקלאי ועסקו בדייג בימת החולה. במקביל עסקו בבניית ביצורים, עמדות, מקלטים ותעלות קשר.

עם פרוץ מלחמת העצמאות היתה דרדרה בעמדה נחותה מול הצבא הסורי שישב בגבעות מסביב. ב-10 ביוני 1948  לאחר כיבוש המושבה משמר הירדן, הסמוכה החמיר בידודה של הנקודה. השייט באגם, הפך למסוכן והיישוב היה ליעד לירי ולהטרדות סוריות. ב-11 ביולי לאחר הפצצה אווירית שהרסה את כל המבנים שעל הקרקע, הותקפה דרדרה על ידי גדוד חי"ר סורי בסיוע ארטילרי מהגבעות החולשות על הנקודה. המגינים, כשלושים חברי וחברות הקיבוץ ומחלקה מחטיבת 'כרמל', הצליחו להדוף את התוקפים שהגיעו עד לגדרות הישוב. בתום הקרבות נותרה דרדרה נקודה מצומצמת בשטחה ומוקפת צבא סורי, כך שלא ניתן היה לפתח במקום ישוב. בקיץ 1949 לאחר חתימת הסכם שביתת הנשק בין ישראל לסוריה, חזרו חברי הקיבוץ לכפר-סבא. ב-1 בנובמבר 1949 עלתה הקבוצה להתיישבות והקימה את קיבוץ אייל כישוב משלט מול קלקיליה.

השנים הראשונות במקום היו היו קשות. המשק החקלאי במקום כלל מטעים, גידולי פלחה, רפת ולול. נבנו ענפי עזר כנגריה ומסגריה. עד 1953 סופקו המים מבאר ערבית ישנה שהפיקה כמות מים זעירה. למצב הכלכלי הקשה נוספה מצוקתם של חברי הקיבוץ שהתקשו לסייע להוריהם שעלו ארצה בתחילת שנות החמישים. כיישוב ספר, סבל הקיבוץ מהסתננויות, גניבות וחבלות.

הבעיות הכלכליות והביטחוניות הביאו לעזיבתם של מרבית החברים הותיקים. לקיבוץ נשלחו גרעיני השלמה: גרעין עולים מצרפת, גרעין מתנועת 'הצופים החלוצים' ומשפחות שגויסו מקיבוצים ותיקים. המאמצים לשקם את הקיבוץ לא הועילו והוא התפרק בשנת 1965. במקום התיישב גרעין 'עוז' של תנועת 'המחנות העולים', אשר הוקם בשנת 1960 על ידי חניכי התנועה בחיפה, בפתח תקווה ובירושלים. הגרעין קיבל הכשרה בכברי. ב-25 ביולי 1965 עלו חברי הגרעין להתיישב בנקודה העזובה של אייל. מאז ועד אמצע שנות השמונים הצטרפו גרעינים נוספים של 'המחנות העולים', גרעינים של בני משקים מ'הקיבוץ המאוחד' ומשפחות מהעיר.

כלכלת הקיבוץ היתה מבוססת בעיקר על חקלאות. בשנות השמונים בעקבות ירידת הרווחיות בחקלאות, צומצם העסוק בענף ובמקביל הוגדל משקלה של התעשייה. בשלהי שנות ה-80 סבל הקיבוץ ממשבר כלכלי חמור. כשלושים חברים עזבו, ובקיבוץ נותרו 120 חברים. שינויים ארגוניים ופיתוח יזמויות הביאו לשיפור המצב. מהמחצית השניה של שנות ה-90 נמצא המשק בתהליך התאוששות, שהביא לצמיחה כלכלית וחברתית. ענפי המשק העיקריים כיום הם מפעל אלקטרוניקה, מפעל אופטיקה, פרויקטים של פנאי ונופש, גד"ש, מטעים, רפת ועסקים קטנים.