בשנת 1892 רכשה יק"א את אדמות נג'מת אל-סובח ומסרה אותן לעיבוד לאיכרים מראש פינה. בשנת 1915 הוחכרו האדמות לקבוצה של ששה חלוצים צעירים מאנשי העליה השניה, שרצו להקים במקום חברה חקלאית המתפרנסת מעמל כפיה. כעבור שנה, למרות שהצליחו בעבודתם, לא הוארך החוזה עמם. חברי הקבוצה עברו לעבוד בשמירה במטולה ובמקביל ניהלו משא ומתן עם יק"א על חידוש החכירה.
ב-30 ביוני 1918, אחרי שהצדדים הגיעו להסכמה, חזרו חברי הקבוצה לנג'מת אל-סובח והקימו יישוב עצמאי. הצטרפו אליהם מתיישבים נוספים ממטולה ומישובים נוספים. בתום מלחמת העולם הראשונה הצטרפו לישוב חברים נוספים ממשוחררי הגדוד העברי. בשנים הראשונות סבלו המתיישבים ממחסור במים ובקרקעות, מקשיי הנגישות למקום ומהתנכלויות מצד הבדואים השכנים.
בשנים 1923-1922 החלה יק"א בבניית מבני הקבע של איילת השחר. מאחר שיק"א לא האמינה בעתידו של הישוב כקיבוץ, נבנו המבנים במרחק מסוים זה מזה ברחוב שצורתו פרסה. תכנון זה נועד לאפשר בעתיד חלוקה למשקים נפרדים ומעבר לחיי מושב, ואמנם בהמשך עזבה קבוצה קטנה מהמתיישבים ועברה למושב. כמו כן בנתה יק"א עבור המתיישבים לולים ורפת אחת גדולה ומשותפת, מהגדולות בארץ באותה תקופה.
למרות הקשיים התפתחה איילת השחר לאט כיישוב קיבוצי ולא נעזבה כדוגמת היישוב השכן מחניים. בימי המאורעות בגליל, בשלהי 1919 ובראשית שנת 1920, שימשה איילת השחר כבסיס קדמי של היישוב היהודי בצפון הארץ. לאחר המאורעות והקמתו של 'גדוד העבודה' לא הצטרפה איילת השחר למסגרת זו, כפי שעשו כפר גלעדי ותל חי, ונשארה היישוב השיתופי היחיד בגליל שלא נשען על מסגרת חברתית תומכת. כתוצאה מכך סבל הקיבוץ מדלדול בכוח האדם ומהעדר תמיכה כלכלית מספקת מיק"א, מפיק"א ומהמוסדות ההסתדרותיים. כתוצאה מכך נגרם למשבר מתמשך ביישוב במחצית הראשונה של שנות ה-20.
באוקטובר 1925 בלחצו של המרכז החקלאי וכתוצאה מסכנה לקיומו של המשק, הצטרפה איילת השחר לקיבוץ עין חרוד (לימים - 'הקיבוץ המאוחד'). בעוד שאיילת השחר נאלצה, בתוקף הנסיבות, לחפש לה משענת חברתית תומכת, היה קיבוץ עין חרוד מעוניין בצירופו של הקיבוץ, כי הדבר נתן לו דריסת רגל בגליל העליון ונקודת זינוק פוטנציאלית להתיישבות בעמק החולה. עם הצטרפות איילת השחר לארגון קיבוצי עין חרוד הוגשה ליישוב עזרה חברתית, שהביאה לשיפור במצבו. לקיבוץ הצטרפו קבוצות ובודדים שהגיעו ארצה במסגרת העליה השלישית, ביניהם קבוצת 'ביאליסטוק' של אנשי תנועת 'החלוץ' שעבדה בירושלים.
באותה תקופה עבר הקיבוץ למקומו הנוכחי. באמצע שנות ה-30 נחפרו שתי בארות מים, אשר שימשו מנוף לפיתוח המשק החקלאי. במהלך השנים הוסיף הקיבוץ להתפתח ולקלוט חברים בודדים וגרעינים. לפני מלחמת העולם השניה ואחריה הצטרפו עולים מאירופה בקבוצות מאורגנות של עליית הנוער וכיחידים. אחר קום המדינה נקלטו קבוצות ממרוקו, מתוניס, ומאלג'יריה וחברות נוער מישראל. בעקבות הפילוג ב'קיבוץ המאוחד' בשנת 1951 עברה איילת השחר לתנועת 'איחוד הקבוצות והקיבוצים'. בעקבות השינוי התנהלו חילופי אוכלוסין: חלק מחברי איילת השחר לקיבוץ הגושרים וקבוצה גדולה מחברי בית השיטה עברה לאיילת השחר.
לפני הקמת המדינה שימש הקיבוץ כתחנת מעבר להתיישבות בגליל וכנקודת מעבר ומסתור למעפילים מגבול סוריה ולבנון. במקום היה בסיס ליחידות הפלמ"ח (בהן 'החוליה', שעסקה בהעפלה מסוריה ומלבנון, ותחנת השידור המחתרתית 'קול הגליל') ולפלוגות השדה. במלחמת העצמאות שימש הקיבוץ בסיס יציאה למבצעים באזור. חבריו השתתפו בכיבוש המשלטים בסביבה ובחסימת הסורים שניסו לפלוש לאצבע הגליל. במהלך המלחמה הופצץ הקיבוץ מהאוויר, הופגז ועמד בהתקפה של הצבא הסורי. במלחמת ששת הימים נפגע הקיבוץ מהפגזות הסורים מהגולן. בקיץ 2006 במלחמת לבנון השניה נפלו קטיושות בתוך הקיבוץ ובסביבתו וגרמו לנזקים ברכוש.
קיבוץ איילת השחר עבר תהליכים של הפרטה ושינוי אורחות החיים. כיום הוא מתנהל כ'קיבוץ מתחדש'.
